Brasília era apenas um esboço quando o presidente Juscelino Kubitschek pousou pela primeira vez no Planalto Central, no ano de 1956. O aeroporto já existia e se chamava Vera Cruz.

Construído em 1955 pelo então vice-governador de Goiás, Bernardo Sayão, a pedido do presidente da Comissão de Localização da Nova Capital Federal, Marechal José Pessoa, o aeroporto recebeu no dia 02 de outubro daquele ano a primeira comitiva para construção da nova capital.

O Aeroporto de Vera Cruz localizava-se onde está situada, hoje, a Estação Rodoferroviária de Brasília. Era uma pista de terra batida com 2,7 mil metros de comprimento e uma estação de passageiros improvisada em um barracão de pau-a-pique coberto com folhas de buriti. O nome Vera Cruz foi sugestão de José Pessoa, cuja expectativa era batizar com este mesmo nome a cidade de Brasília.

As instalações do Aeroporto Vera Cruz eram provisórias. A mudança para um aeroporto definitivo era prioridade, juntamente com as obras de construção do Núcleo Residencial Pioneiro da Fazenda do Gama, onde foram erguidos o Catetinho, as instalações para o Batalhão de Guarda, e o segundo aeroporto provisório, que atendeu ao presidente e aos pioneiros na construção da nova capital.

Em novembro de 1956, quando o Catetinho ficou pronto, já havia sido iniciado o desmatamento para a construção do aeroporto permanente, que possuiria uma pista de 3,3 mil metros de comprimento. Em 02 de abril de 1957, o aeroporto recebeu o primeiro pouso da aeronave presidencial, um Viscount turbo-hélice de fabricação inglesa.

A inauguração oficial do aeroporto comercial foi em 03 de maio de 1957, ano em que foram inauguradas as instalações do destacamento Base Aérea.